为什么在生态系统服务中考虑稀有种的作用？

保护的重点已从保护自然扩大到保护其对人类的贡献，通常称为生态系统服务。这就带来了一个问题：在保护物种和为人类提供生态系统服务的目标上，哪些因素加强或减少了二者一致性?一个重要但未被充分研究的因素就是稀有种对生态系统服务的贡献。所有生态系统中的多数物种都是以稀有形式存在的。稀有种还包括最需要保护措施的物种，以减少人为威胁或者环境随机性带来的风险。与此同时，由于稀有种的种群数量低或分布范围有限，人们往往认为它们对生态系统服务的贡献很少，只有存在价值或作为狭布种。如果这个假设是正确的，那么提高多数生态系统服务的管理将对保护物种没有多少好处。然而，如果许多稀有种对生态系统服务的贡献远远超过它们的低丰度那就表明，对服务的管理可以提供额外的激励来保护稀有种和经常受到威胁的物种，从而加强多种保护目标之间的协调。

作为回应，我们研究了稀有种在提供生态系统服务作用方面的证据，并解答以下问题：稀有物种如何为生态系统服务做出贡献?在什么情况下稀缺性意味着在生态系统服务中具有重要的功能作用?在此过程中，我们提供了关于为生物多样性而进行的保护何时与为其他生态系统服务而进行的保护重叠的见解。这项综合研究补充了以前评估生物多样性保护和生态系统服务目标一致性的研究。以前的方法评估了保护优先性和生态系统服务之间空间重叠、哪些物种提供服务和生境破碎化之间不确定性的作用，以及经济发展和保护之间的权衡。然而，我们关注稀有种在生态系统服务中的作用，将稀有种定义为受地理限制的物种（如地方性物种）和/或局域种群数量较小的物种。

稀有种对生态系统服务贡献的方式类型

由于稀有种最有可能从生态系统中消失，从而驱动生物多样性的变化，它们对服务的贡献将决定生物多样性的变化在多大程度上改变生态系统服务。在几乎所有的生态系统中，大多数物种都是稀有的，而优势种相对较少，但它们占了总体丰度的大部分。生物量比率假说认为，优势物种及其性状对生态系统过程（生物量积累和生产力）的贡献最大，因为主要通过这些少量的优势种进行能量流动。如果是这样，那么相对较少的物种将执行较高水平的生态系统功能；稀有种在提供服务方面的作用微不足道；完全保护生物多样性对于那些只负责最大化生态系统服务的管理者来说几乎没有任何意义。然而，一些生态系统服务已被证明依赖于稀有种，而不是优势种。同样，稀有种也更有可能具有不同的功能性状和特征，这可能导致它们在生态系统过程和服务中具有独特的功能作用。问题是哪些、多少稀有种很重要。

我们对稀有物种在生态系统服务中的作用被五个难题复杂化了。首先，不同的研究对稀有性有不同的定义，从而无法清楚地了解稀有种对生态系统服务的贡献以及对保护决策的影响。保护生物学家和管理者通常是在一个物种的整个范围内，从小的种群规模或有限的范围内考虑稀有性（图2）。相反，一些生态学家研究生物多样性和生态系统功能之间的关系，主要集中在总体物种多样性上，当考虑定义稀有程度时，是从局部相互作用的生物群落中相对低丰度的角度。其次，关于物种对生态系统功能的贡献的实验研究很少包括真正稀有或濒危物种。第三，一些研究根据物种的丰富度来计算其对生态系统服务的贡献；因此，在默认情况下，稀有种被认为是不重要的服务提供者。第四，稀有种具有较低的检出率，因此它们的相关影响可能被低估。最后，在短期研究中检测稀有物种的影响特别困难；它们的影响可能是间接的，通过物种间的相互作用和复杂的反馈，例如稀释常见物种的负密度依赖性，因此，只有在考虑较长时间周期时才明显。同样，许多量化物种对功能和服务贡献的研究可能也没有足够长的时间来观察剩余的稀有种最终是否能够弥补消失和减少的物种以前的贡献。这些共同的挑战可能会使我们对稀有种作用的看法产生偏见。

图1，稀有种对生态系统服务的五种贡献类型。

(A) 第1类：更多地取决于稀有种的存在而不是其丰度的服务，例如许多文化服务；

(B) 第2类：价值随着丰度的减少而增加，即稀缺价值；

(C) 第3类：稀有种对生态系统服务的贡献大于其在群落中较低的相对丰度；

(D) 第4类：对于依赖总体丰度的服务，在一种情况下，本地稀有种可以变为优势种，从而在不同的时间、地点或条件下作出更多贡献。例如，在一个极端情况下，最稀有和最具优势的物种可以“转换”，如红色箭头所示，如放牧管理的变化；

(E) 第5类：目前和当地稀有的物种，它们总是稀有的，永远不会有贡献。

综合稀有物种的作用，我们将它们的潜在贡献分为五类（图1）：(1) 直接贡献，服务的价值取决于一个物种的存在，超过其丰度；(2) 当物种丰度降低时服务值增加；(3) 通过种间关系（如促进作用）或独特的功能作用，低丰度物种做出大于预期的贡献；(4) 虽然目前在一个地点或一个有限的范围内种群数量较少，但在物种数量升高时，对服务作出贡献；(5) 除了存在价值，对生态系统服务没有任何显著贡献。这些类型包括由一个物种的种群直接提供的服务，例如粮食生产、野生动物欣赏、以及其他文化和供应服务，以及依赖于一个群落提供功能的服务，例如碳储存和其他调节服务。我们区分了一个物种在不同尺度上的个体贡献（例如，每个个体的边际价值，图1A, B）和总贡献（例如，该物种相对于全球）（图2B）。我们回顾了稀有种的每一种贡献方式将如何影响多保护目标之间的一致性。我们还发现了知识缺口，并提出了一项研究建议，以确定稀有种何时可能或何时不会对现在或未来的服务做出显著贡献。

目前，一些稀有种直接贡献生态系统服务，而生态系统服务是由物种的存在而不是其丰度决定（图3A）。例如，游猎、观鲸和观鸟等娱乐活动往往依赖于或通过发现稀有种来增强服务。比如，在多个维度上参观动物园的人更喜欢看到稀有种而不是常见种（例如，在观赏物种时所花费的时间或体力）。此外，文化服务，如文化认同和地方意识，可能源于地方性或稀有种的标志性或精神作用和关系价值。虽然具有标志性或关系价值并不局限于稀有种，但我们具有这些作用的稀有种的案例。对于这样的服务，其价值与丰度呈非线性关系。这些类型的价值，以及相关的文化和社会规范，推动了濒危物种的保护，增加了跟保护稀有种的一致性。

其它稀有种用边际价值提供服务，随丰度减少而增加边际价值（即，具有稀缺性价值）（图3B）。一些例子包括采集的奢侈品（例如，鱼子酱用的鲟鱼）、作为战利品狩猎的目标，用于传统医药，以及作为观赏物种或外来宠物而收集的稀有种。与第一类不同，这里稀有种的高价值可能会损害这些物种的持久性，而不是促进它们的保护，因为它们没有明确的、安全的产权。

一些生态系统服务是由生态群落中许多物种的聚集效应提供的，例如碳储存。当稀有物种具有独特的功能作用（例如，独特的性状、活动的时间、生态系统中的物理位置）或影响提供服务的其他物种时，它们可以在这些服务中扮演重要的角色。由于一个物种的相对丰度较低，特别是按个体或按小空间尺度计算的一项服务的总额，这些贡献可能比预期的要大。然而，对于任何给定的物种，这些类型的服务对区域或全球服务总量的贡献可能很小。

对于这一类型，稀有种可以通过物种间的相互作用间接地为服务做出贡献。一些稀有种用各种方式改变当地的环境条件，使服务提供者受益或便利。通过另一种积极的相互作用，互利共生（例如，植物与土壤的相互作用），一些数量稀少的物种也能在基于丰度的基础上为人类提供比预期更多的服务。例如，一些稀有或濒危的固氮物种及其微生物共生菌（通常是根瘤菌）可提高土壤肥力。它们的存在，即使在低丰度，随着时间的变化，支持在氮限制的草原上更高的生物量生产。生物量产量的增加与生物燃料产量的提高有关。同样，在阿拉斯加的灌木湿地中，稀有的马尾木犀草（植物群落总生物量的5%）可有效地获取并循环磷、钾和钙，提高了优势物种吸收养分的有效性。

其次，物种可以通过减少服务提供者之间的竞争来增加总体服务供应，至少在局部是这样。当种内竞争强于种间竞争时，对于共存物种，稀有种可以通过减少竞争来刺激服务提供者的个体增长率。例如，许多树种的个体在被其它树种的个体包围的早期生命阶段表现出更大的生长和/或生存能力。这可以促进依赖植物生长的生态系统服务，如木材和饲料生产。更多的生长往往是有益的，但也可能是有害的（例如，藻类水华）。这些贡献本身并不是稀缺性的作用；如果越丰富，这些物种会做出更多的贡献。然而，由于生态系统中的大多数物种都是稀有种，因此它们可能共同在物种丰富度对生态系统功能的影响中发挥重要作用。

第三，稀有种可以是关键种或捕食性物种，在群落构建方面发挥着不成比例的作用，从而间接地为服务做出贡献。例如，在阿留森海带森林中，稀有海獭限制了海胆的数量，这些海胆可以过度捕食海带的生物量，间接增加了现存生物量和可用于碳储存的碳。因此，通过间接的相互作用，稀有捕食者的减少可能会影响服务。类似地，在美国新英格兰的盐沼中，去除在群落中相对不常见的捕食者，如条纹鲈鱼和蓝蟹，间接导致互花米草死亡，从而导致波浪衰减和海岸线稳定。即使不是关键种，在营养网络中具有独特作用的稀有种，特别是相互作用较弱的稀有种，也能够稳定食物网。

在考虑通过物种相互作用间接导致服务的稀有种时，多个保护目标之间的一致性被加强,尽管我们预计这些贡献是局域的，物种存在或相关物种的相互作用中在平均或全部供给服务中扮演重要角色。

对于某些服务，服务的价值随群落中物种的总丰度或生物量而变化；因此，一个群落中物种的相对丰度反映了它大部分相对贡献（例如，碳储量）（图1D）。在地理分布上受到限制但在其出现地方优势的稀有种可以为其出现的地方提供服务，如巨杉（图2）。相比之下，地理分布上受到限制的稀有种以及它们所处地区的局部丰度较低，对这些服务贡献不大。然而，如果这类目前局域稀有种通过未来的种群增长或更替变得更加丰富，它们可以为其它地点、时间或条件（例如，在全球变化的情况下）的服务作出更多的贡献。这一类包括曾经丰富但由于疾病、过度捕杀、栖息地的丧失现在称为稀有的物种，不再像以前那样为服务做出贡献。例如，曾经非常常见物种，比如美洲栗子，以前碳封存和影响溪流水文。事实上，常见种数量的历史性减少不仅导致了灭绝（如，旅鸽），而且对生态系统的功能和结构及其服务产生了巨大的影响(如，北美森林中基础物种的消失)。

同样，一个地方种群规模较小的稀有种在其它地方或者时期不同的生物或者非生物条件下可能是丰富的或者是优势的。时间和空间保险假说认为，在波动和空间不均匀的环境中，不同的物种在不同的时间和地点生产力最高，在它们占优势的时间和地点对生态系统功能的贡献最大。在草原、放牧地和围栏牧场以及岩石潮间带进行的实验证明了这种可能性。例如，围栏可以增加草原上稀有的豆科植物。随着时间的推移，由于环境的变化、管理（如放牧）、人类的影响或竞争者的减少，稀有种的数量可能会增加。

此外，现在或过去贡献很少的稀有种可能通过其独特的功能特征和/或通过增加丰度或扩大范围在未来发挥关键作用。当面临新的环境时，具有独特性状组合的稀有种可能会茁壮成长。例如，随着气候变化，条件可能有利于稀有树种，使它们成为地上碳或氮循环的重要贡献者。在高纬度地区，共生固氮树木目前的种群规模非常小，但据预测，随着气温的上升，它们的数量将变得优势。尽管有这些例子，我们对哪些条件将导致稀有种成为生态系统服务的重要贡献者知之甚少。虽然我们注意到稀有种往往是最有可能从系统中消失的物种，但我们强调了决定稀有种是否可能在全球变化下扩大范围或丰度的因素。

稀有种未来潜在贡献的逻辑也反映在对生物多样性的生物勘探或价值选择的研究中，这些研究提倡保护生物多样性，以保障未来发现物种新用途的选择，包括医学。在未来，新的疾病或生物技术的突破可以创造新的情况，在这种情况下，稀有种可以在多方面为人们提供好处（例如，通过药物、生物修复、生物工程或农业）。进化上和遗传上独特的稀有种可能不成比例贡献生物勘探价值。例如，研究发现，稀有的马达加斯加玫瑰色长春花含有治疗儿童白血病的化合物。然而，考虑到相互竞争的土地利用和相关的机会成本，仅靠生物勘探的潜在价值并不总是在经济上证明生物多样性保护是合理的。

对一些生态系统服务的管理可以提供一个额外的激励，以增加当地稀有种的丰度，如果这些物种的丰度更高，就可以对服务作出实质性贡献。有针对性的管理行动可以增加物种的丰度（例如，恢复和重新引种），恢复或加强这些种群所支持的服务。例如，过度捕捞已使许多鱼类种群减少到当地的较低丰度；通过改进管理来恢复这些种群不仅可以加强保护，而且可以提高粮食生产、收入和就业。

永远不会对生态系统服务做出重大贡献的稀有种

虽然稀有并不排除重要的功能作用，正如上面的例子所说明的，也可能有些稀有种在所有生态系统服务中曾经并将永远发挥有限的作用。属于这一类别将要求一个物种的数量永远不会增加到足以做出实质性贡献的程度，永远不会在任何服务中发挥独特的功能作用，不具有标志性，也不具有稀缺性价值。如果只注重存在价值以外的生态系统服务，则并不关心它们从生态系统中消失。如果许多稀有种没有提供超出存在价值之外的服务，那么保护目标的一致性可能会减弱。一个重要的问题是，有多少稀有种属于这一类别？但我们缺乏关于绝大多数稀有种的功能贡献，以及未来环境变化如何改变这些功能贡献的细节。我们假设这类物种很可能以多种方式适合稀有的定义，即小的地理分布范围和小的种群数量，不包括那些直接产生服务的物种。

未来研究方向

我们综合了稀有种通过物种间的相互作用直接或间接地为服务做出贡献的方式，提供了一些可验证的预测。一个知识缺口是，全球变化背景下，哪些稀有种以及在何种条件下可以直接或间接地成为生态系统服务的重要贡献者。我们强调了未来研究的几个机会。

未解决的问题：

1. 除了存在价值，无论是现在、过去、还是未来有多少稀有种在生态系统服务中发挥着重要作用?

2. 在一个生境或一组条件下，有多少物种是稀有的，但在另一个生境或没有更好竞争者情况下，又有多少物种是常见种，甚至是优势的？如果当前大量存在的物种因环境变化而减少，许多稀有种会变得更加丰富吗?哪些物种会受到影响?

3. 物种在服务中直接作用和间接作用的相对大小是多少?稀有种是否比普通物种更有可能做出间接贡献（例如，通过充当关键的捕食者或服务者）?通过物种间的相互作用，有多少稀有种间接地在生态系统服务中发挥重要作用?相对于生态系统服务的其他驱动因素，这些间接影响是大还是小?

4. 我们能从准实验和全球变化实验中学到什么?在什么条件下物种会从稀少变为丰富或优势?这些条件可以通过管理调控吗?基于功能独特性、性状或先天的系统发育某些稀有种的响应是可预测的吗？稀有种的变化对生态系统服务的影响在多大程度上取决于这些物种的性状、非生物条件和群落环境（群落的种类和/或功能组成及其内部的相互作用）？

5. 对于不同形式的稀有种如何应对全球变化，是否存在通用法则?这些响应会影响它们对生态系统服务的效应，还是会是特殊的、有别于变化和物种的驱动因子?

6. 我们如何才能更好地将功能独特性的研究与不同条件下对服务和功能的可测量贡献联系起来?群落中最稀有的物种也是功能上最独特的物种吗?这种模式是如何依赖于所考虑的性状类型的呢?而这些性状又如何映射到不同类型的服务?

检测稀有种潜在影响的一种方法是通过实验增加或减少其密度，并测量其对生态系统服务供给的影响。然而，自然生态系统包含的物种比实验能够操作的要多得多。因此，有必要在实验中优先考虑哪些稀有种应该被纳入或移除，但关键问题是如何进行。我们建议，可以通过调整现有的生物勘探框架和搜索用于经济学和药物研究的最佳遗传特性来实现这一优先级。这些方法可以指导稀有种的选择，当这种“取样”产生成本时，将其纳入实验中，但对生态系统服务的好处是不确定的。考虑到功能性状，当它们预测对全球变化的响应和/或对生态系统过程和服务的贡献时，可以有助于这个优先化过程。

功能独特性的研究可以为研究稀有种在变化或新条件下在生态系统服务中的作用提供新的见解；然而，评估这个承诺需要更明确的验证。功能独特的物种通常很稀有。最近的研究表明，功能独特的稀有种最有潜力利用独特的生态位空间、未使用的资源或新条件（例如新气候），从而增加它们对生态系统过程的贡献。例如，一些微生物群落已经从环境压力中恢复，部分原因是最初的稀有类群变为优势种占据了主导地位。然而，到目前为止，测量功能独特性的研究还没有量化在不断变化的条件下具有功能或服务的独特功能特性的物种的存在或数量变化的结果。量化这些关系对于理解稀有特性和服务贡献之间的关系是一个很有前景的方向。然而，理清这些关系需要同时考虑：(1) 稀有种是否会受益于或更好地容忍新的环境条件；(2) 物种或性状是否在生态系统服务中也有重要作用；(3) 以及这些关系如何取决于所经历的社会环境条件。

全球变化实验或回溯性准实验可以让我们了解物种从稀少到丰富或占优势的转变情况，包括稀有种的变化如何同时依赖于物种性状和不同驱动因素的变化（例如土地利用变化或温度变化）。例如，模拟未来条件的实验（例如，富营养化、变暖或干旱）可以让我们了解，在全球变化下，稀有种何时会变得丰富，或在生态系统中扮演不同的角色。分析由全球变化或过去的管理干预措施（例如，疾病暴发、保护区的建立或生物入侵）提供的准实验，也提供了一种方法，在不可能进行随机实验的尺度上量化因果关系。通过这些方法，我们提出未来的研究可以量化性状或系统发育信息是否可以预先预测功能和服务的变化，以及这些影响如何依赖于非生物和生物环境（例如，群落中的物种和功能特征组成）。

结束语

对于哪些物种，特别是稀有种，将在未来成为关键的生态系统服务提供者（例如，由于新发现、全球变化或管理的变化），或者哪些物种的贡献将减少或永远不会增加，存在相当大的不确定性。这种不确定性增强了生物多样性保护作为对未来服务利益（期权价值）的对冲的价值，并可提供一种激励，以保护比假定的关键数量更多的物种。然而，它也强调了许多稀有种预期结果中的重要未知因素，这些未知因素来自于对生态系统服务的更广泛的管理关注。我们建议未来研究的路径，以提高关于稀有种对生态系统服务的贡献程度和贡献时间的认知水平。两项关键的研究分别是：量化具有独特功能作用的稀有种的贡献，特别是在全球变化的情况下的贡献；以及在其他物种减少之后，稀有种在数量增加（或补偿）时对服务作出更多贡献的潜力。这些知识可以告诉我们，对生态系统服务的管理是否有可能使濒危物种容易遭受损失，进而应该把有限的资源集中用于保护生物多样性本身。